Molière n’a jamais connu sa « Maison » qu’est la Salle Richelieu. Depuis la mort du « Patron », la Troupe se vit attribuer cinq salles à Paris : l’Hôtel Guénégaud (de 1673 à 1689), l’Ancienne Comédie, rue des Fossés-Saint-Germain (1689-1770), la Salle des machines du Palais des Tuileries (1770-1782) et enfin l’actuel Odéon, bâti pour elle dans les jardins de l’Hôtel de Condé au faubourg Saint-Germain (1782-1793). 

La construction de l'actuel bâtiment de 1786 à 1790 est confiée par le duc de Chartres à l'architecte Victor Louis. Initialement destiné à l'Opéra qui avait brûlé, cet édifice représente une prouesse technique innovante : la charpente en bois est remplacée par des assemblages métalliques conçus pour limiter le risque d'incendie. En 1791, la Révolution provoque une scission de la Troupe : une partie, plus sensible aux idées révolutionnaires, investit pour la première fois cette salle alors rebaptisée Théâtre de la République, tandis que l'autre partie continue de se produire dans l'actuel Odéon, rebaptisé Théâtre de la Nation. Après l'arrestation de l'ensemble des comédiens pendant la Terreur (1793) et l'incendie de l'Odéon, la Troupe, reconstituée en 1799, s'installe définitivement Salle Richelieu. 

Depuis, le théâtre a été plusieurs fois réaménagé. Au XIX^e siècle, le volume originel du théâtre s'agrandit. On doit à Prosper Chabrol (1860-1864) l'escalier d'honneur ainsi que le foyer du public où se font face depuis, saisis dans le marbre, Voltaire assis et Molière en majesté. En 1900, un incendie ravage la salle qui est alors reconstruite à l'identique. 

La Salle Richelieu a aussi subi plusieurs transformations pour l'adapter à l'évolution des besoins concernant tant l'accueil du public que les techniques du plateau. Pour suppléer la fermeture du théâtre en 2012, une structure en bois, le « Théâtre éphémère » est installée au cœur des Jardins du Palais-Royal, tandis qu'en 2026, plusieurs théâtres parisiens accueillent la Troupe lors de la fermeture de la salle pour des travaux techniques. Celle-ci est aussi l'occasion de réaménager les parties publiques et, pour la première fois depuis 1900, de raconter autrement la collection d'art de la Comédie-Française. 

Situé au cœur de Saint-Germain-des-Prés, le Théâtre du Vieux-Colombier est, depuis 1993, la deuxième salle de la Comédie-Française. 

Il fut créé en 1913 par Jacques Copeau dans son projet de « rénovation dramatique », en rupture avec l'activité des théâtres des Grands boulevards situés rive droite. Instaurant un principe d’alternance, il y mène une intense activité avec sa compagnie, notamment avec Charles Dullin et Louis Jouvet en tant que régisseur général.  

En 1924, Copeau part défendre un théâtre de tréteaux en Bourgogne, mais la création artistique perdure dans ce théâtre qui s’ouvre, au fil des directions successives, au cinéma, au théâtre et à la musique.  Ainsi, sous la direction du réalisateur Jean Tedesco (de 1924 à 1934), le public français découvre le cinéma d’avant-garde (Abel Gance, D. W. Griffith, Jean Epstein, Charlie Chaplin, Jean Renoir). Il accueille aussi des événements désormais entrés dans l’histoire du théâtre :  Georges Pitoëff y fait sa première mise en scène (Les Juifs de Tchirikov, en juin 1933), Huis clos de Jean-Paul Sartre est monté pour la première fois (mai 1944) ainsi que (en France) Meurtre dans la cathédrale de T.S. Eliot mis en scène par Jean Vilar (juin 1945). Le 13 janvier 1947, Antonin Artaud tient une conférence au Théâtre du Vieux-Colombier avant que la cave n'accueille le Club du Vieux-Colombier, inauguré en 1948 avec l’orchestre de Jazz Nouvelle Orléans de Claude Luter qui reçoit Sidney Bechet, Boris Vian… 

Pour éviter sa disparition, le théâtre est inscrit en 1978 à l’inventaire supplémentaire des Monuments historiques. Il est racheté par l’Etat en février 1986. Il devient, le 9 avril 1993, la deuxième salle de la Comédie-Française, alors dirigé par Jacques Lassalle, qui ouvre la première saison en mettant en scène deux pièces de Nathalie Sarraute, Le Silence et Elle est là.  

Le Théâtre du Vieux-Colombier propose, chaque saison, plusieurs créations de textes classiques ou contemporains, programmés en séries de septembre à début juillet. Seules les pièces jouées Salle Richelieu entrent au Répertoire de la Comédie-Française, mais les choix artistiques de l’administrateur général sont pensés dans une cohérence d’ensemble des trois salles. Il demeure une salle ouverte aux « premières fois » de la Comédie-Française : première mise en scène dans un dispositif bifrontal avec Paroles, pas de rôles / vaudeville (conçu par les collectifs tg STAN, De KOE, Discordia (2010), première création « tout public » avec le spectacle pour acteurs et marionnettes 20 000 lieues sous les mers d'après Jules Verne (dans une adaptation et mise en scène de Christian Hecq et Valérie Lesort en 2015), entrée de la magie avec Faust de Goethe (adaptation et mise en scène Valentine Losseau et Raphaël Navarro en 2018)… 

Depuis 1996, le Studio-Théâtre, situé dans le Carrousel du Louvre, est la troisième salle de la Comédie-Française. 

Lorsque Jean-Pierre Miquel, alors administrateur général (1993-2001), saisit l’opportunité de l’aménagement du Carrousel du Louvre pour obtenir une troisième salle, il recherche un lieu qui permette un laboratoire de formes dans une proximité avec le public. Les travaux sont lancés le 15 mai 1996. Le décorateur de théâtre André Acquart signe la conception de la façade et du hall d’accueil. Le 29 octobre 1996, le Studio-Théâtre ouvre avec La Demoiselle de la poste d’Ewa Pokas dans une mise en scène de Catherine Hiegel. La Comédie-Française inaugure ainsi la septième salle de son histoire. Elle est baptisée Studio-Théâtre, son nom fait en référence au premier Studio du Théâtre d’Art de Moscou, voulu par Stanislavski en 1912.  

Le plateau du Studio-Théâtre est adapté aux pièces intimistes, cabarets, spectacles pour enfants, ainsi qu’aux rencontres publiques. Ainsi, depuis trente ans, en complémentarité des deux autres salles, y sont représentés des auteurs contemporains, parfois joués pour la première fois en France, mais aussi des formes courtes de « classiques », des seuls-en-scène ou des spectacles de chansons. Dans cette salle sont ainsi programmés le premier cabaret musical de la Comédie-Française (Le Cabaret des mers, sous la direction artistique de Sylvia Bergé, en 2007), le premier cycle du Bureau des lecteurs au Studio-Théâtre (cycles de lectures de pièces d’auteurs contemporains, en alternance avec le Théâtre du Vieux-Colombier, en 2008), le premier spectacle « tout public » qui deviendra annuel (Le Loup de Marcel Aymé, mise en scène de Véronique Vella, en 2009), les Singulis, série de seuls-en-scène (à partir de 2016)…  

La programmation de formes courtes et diversifiées, du mercredi au dimanche, à 18h30, permet non seulement d’élargir le public mais aussi de diversifier l’offre qui lui est faite. Comédiens et spectateurs peuvent ainsi enchaîner avec une représentation à 20h30 à la Salle Richelieu ou au Théâtre du Vieux-Colombier, voire exceptionnellement, au Studio-Théâtre avec une autre proposition.